Пока восстание Хоруса горит по всей галактике, под Имперским дворцом бушует совсем другой вид войны. Охранник «Десять тысяч» вместе с Сестрами Безмолвия и силами Механикума Генерала-фабриканта Кейна борются за контроль над связующими звеньями древнего пути эльдар, который находится ближе всего к Терре, зараженной демоническими существами после вторжения Магнуса Красного. Но с легионерами-предателями и коррумпированными боевыми титанами, теперь считающимися среди сил Хаоса, петля вокруг Тронного мира сжимается, и никто, кроме самого Императора, не может надеяться на победу.
### Пролог, Вестник и Глупость Магнуса
Магнус Красный, предупреждая Императора о предательстве Гора, пробивает барьеры Имперской Темницы и приводит за собой орду демонов. Варп-существо, рожденное из первого в истории человечества хладнокровного убийства, получает имя Драк'ниен - «Конец Империй». Оно начинает охоту в паутине, убивая пограничных сервиторов. Одновременно с этим на Терру прибывает кустодий Константин Вальдор, который убивает министра Койю Зу за кражу воды из Последнего океана, пообещав, что ее сын будет служить Императору.
В Имперской Темнице, в видении, показанном Императором, трибун Ра Эндимион видит детство Императора, где тот впервые понял, что человечеством нужно управлять. Император сообщает Ра, что силы, освобожденные Магнусом, растут, и приказывает командующей Безмолвным Сестринством Дженеции Кроле начать «Негласные Меры». Ра возглавляет оборону Невозможного города - ключевого узла паутины, соединяющего Терру с остальной сетью. Пока Кустодианская гвардия и Сестры Тишины отступают к городу, оставляя внешние туннели захватчикам, протектор Механикум Альфа-Ро-25 отправляется на охоту за Драк'ниеном и погибает, отправив предсмертный импульс, содержащий имя демона.
### Часть 1, Глупость Магнуса - Война в тени
Диоклетиан Корос и Рыцарь Забвения Керия Касрин прибывают на поверхность Терры с просьбой о подкреплении. На военном совете с Малкадором Сигиллитом и Рогалом Дорном они сообщают о пяти годах истощающей войны в паутине, гибели аднектор-примуса Менделя и трибунов Кадая и Ясарика, а также о вторжении легионов предателей. Диоклетиан требует новых солдат, но отказывается принять помощь Имперских Кулаков, следуя воле Императора. Малкадор обещает помочь.
Кустодии и Сестры устраивают засаду на Драк'ниена в Оссуарии. Несмотря на массированный огонь роботов и танков, а также атаку Ра и Дженеции Кроле, демона не удается уничтожить. Он тяжело ранен, но сбегает, приняв форму из обломков и ихора. После боя Император в видении объясняет Ра природу предвидения и свою конечную цель, отрезать человечество от варпа, используя паутину, чтобы раса могла безопасно эволюционировать в психическую.
Диоклетиан освобождает из тюрьмы баронессу Джаю Д’Арк и ее двор, которые перешли на сторону Фулгрима из-за старых клятв, но впоследствии сдались в поисках правды. Кустодий сообщает им о падении их родного мира Хайрока и предлагает искупление через службу Императору. Джая и ее придворные принимают предложение. Затем Диоклетиан вербует изувеченного Кровавого Ангела Зефона, который из-за отторжения бионики не может сражаться, для участия в тайной миссии.
### Часть 2, Необходимость тирании - Сбор армии
Загрей Кейн, генерал-фабрикатор Механикум в изгнании, соглашается на запрос реквизиции при условии, что будет сохранен и укреплен «Аресианский путь» - маршрут в паутине, ведущий на Марс. Для создания полководца для новой армии он приказывает магос-домина Иерониме стать архимандритом - пройти опасную процедуру трансмогрификации, влив в разум Иеронимы всю карту паутины и данные о войне. Во время операции Аркхан Лэнд, который помог запретным знанием, впервые осознает истинный масштаб и цель Великой Работы Императора.
Техноархеолог Аркхан Лэнд, осознав значение паутины, добивается права присоединиться к экспедиции в Имперскую Темницу. Диоклетиан, Керия, Джая с рыцарями Виридиона, Зефон, архимандрисса Иеронима и конвои Механикум отправляются через лабиринт под Дворцом, проходя Врата Вечности в тронный зал. Они входят в паутину и направляются в Невозможный город.
В паутине конвой проходит через секции Механикум и участки исконной эльдарской архитектуры. Путешественники испытывают сильное психологическое давление, туман, призраки и шепот. Тем временем в Невозможном городе стены падают под натиском орд демонов и легионов предателей, начинаются ожесточенные уличные бои. Сагиттар ведет отделение Династий в арьергарде, неся тяжелые потери. В город врывается Драк'ниен и начинает скрываться среди орды, убивая Бездушных.
### Часть 3, Смерть мечты - Падение и жертва
Конвой прибывает в осажденный Шпиль бога. На военном совете Диоклетиан принимает решение об эвакуации, несмотря на протесты Механикум. Архимандрит, подчиняясь приказу Кейна любой ценой сохранить Аресианский путь, предает Десять Тысяч, отзывая большую часть сил Механикум из конвоя и направляя их к Марсу. Большинство этих отрядов погибает в паутине.
Начинается отступление к туннелям. Демон Драк'ниен захватывает тело принцепса и, управляя титаном «Черное Небо», преследует и убивает «Потомка Бдительного Света». Во время отступления Зефон, чья бионика была временно стабилизирована Лэндом, вместе с Джайей и Сагиттаром атакует архимандрита. Зефон взрывает гранаты на его спине, Джая пронзает его мечом, убивая демона. Защитники на последнем пределе сдерживают врага.
Когда силы почти на исходе, а враг прорывается к порталу, ведущему на Терру, Император использует психическую энергию тысячи псайкеров, которых Сестры Тишины заперли в капсулах. Он восстает с Золотого Трона и лично появляется в паутине, сжигая орды демонов божественным пламенем. В решающей схватке Драк'ниен ранит Императора, но тот не может убить демона. Вместо этого Император запирает Драк'ниена в теле трибуна Ра Эндимиона, приказывая ему бежать. Император возвращается на Трон и закрывает портал в паутину, навсегда отрезав человечество от этого пути спасения.
### Эпилог, Пустыня
Оставшиеся защитники, включая Диоклетиана, Керию, Джаю и Зефона, возвращаются в тронный зал и видят тысячи мертвых псайкеров в капсулах. В паутине остается только Ра, который теперь является тюремщиком Драк'ниена, бегущим через туманные проходы.
В финальной сцене Император ведет Диоклетиана через пустыню и руины мертвого города к сломанным машинам в пещере. Император признает, что плана больше нет, и будущее Империума предопределено - он обречен разлагаться и пасть. Единственный путь к спасению потерян навсегда, и остается лишь бесконечная война. На вопрос Диоклетиана о том, что теперь ждет Империум, Император отвечает, «Я не знаю».